Homes under $400K in Destin, FL

178 for sale · 260 homes listed · Updated September 25, 2026 · Page 3 of 6

• 3191 scenic highway 98 308, Destin 32541 $375,000 · 1 bd · 1 ba · 655 sqft
• 22 redbird loop, Destin 32541 $360,000 · 3 bd · 3 ba · 1,408 sqft
• 111 gulf winds court 111, Destin 32541 $350,000 · 2 bd · 2 ba · 840 sqft
• 1150 airport road 138, Destin 32541 $330,000 · 3 bd · 3 ba · 1,440 sqft
• 4090 dancing cloud court 243, Destin 32541 $230,000 · 2 bd · 2 ba · 1,013 sqft
• 4203 indian bayou trail 1903, Destin 32541 $339,750 · 2 bd · 2 ba · 970 sqft
• 4050 dancing cloud court 296, Destin 32541 $248,000 · 2 bd · 2 ba · 1,090 sqft
• 775 gulf shore drive 2059, Destin 32541 $320,000 · 1 bd · 1 ba · 708 sqft
• 3755 scenic highway 98 902, Destin 32541 $389,000 · 2 bd · 2 ba · 1,095 sqft
• 502 gulf shore drive unit 315, Destin 32541 $389,900 · 2 bd · 2 ba · 987 sqft
• 710 legion drive b5, Destin 32541 $199,000 · 2 bd · 1 ba · 850 sqft
• 10 harbor boulevard e206b, Destin 32541 $82,500 · 4 bd · 4 ba · 1,660 sqft
• 4203 indian bayou trail 1509, Destin 32541 $365,000 · 2 bd · 2 ba · 970 sqft
• 775 gulf shore drive 2076, Destin 32541 $285,000 · 1 bd · 1 ba · 629 sqft
• 775 gulf shore drive 2015, Destin 32541 $359,999 · 1 bd · 1 ba · 629 sqft
• 775 gulf shore drive 2016, Destin 32541 $309,000 · 1 bd · 1 ba · 629 sqft
• 775 gulf shore drive unit 8143, Destin 32541 $258,000 · 1 ba · 525 sqft
• 4207 indian bayou trail 2603, Destin 32541 $320,000 · 2 bd · 2 ba · 970 sqft
• 4203 indian bayou trail 1301, Destin 32541 $375,000 · 1 bd · 2 ba · 970 sqft
• 4000 gulf terrace drive 245, Destin 32541 $202,900 · 1 bd · 2 ba · 837 sqft
• 500 gulf shore drive 112a, Destin 32541 $394,000 · 1 bd · 1 ba · 810 sqft
• 4000 gulf terrace drive 263, Destin 32541 $195,000 · 1 bd · 1 ba · 738 sqft
• 240 bent arrow drive, Destin 32541 $338,000 · 3 bd · 2 ba · 1,202 sqft
• 1014 airport road 121, Destin 32541 $320,000 · 3 bd · 3 ba · 1,375 sqft
• 502 gulf shore drive 215, Destin 32541 $399,000 · 2 bd · 2 ba · 987 sqft
• 4000 gulf terrace drive 206, Destin 32541 $275,000 · 2 bd · 1 ba · 982 sqft
• 4000 gulf terrace drive 159, Destin 32541 $229,800 · 2 bd · 1 ba · 982 sqft
• 775 gulf shore drive 2006, Destin 32541 $354,000 · 1 bd · 1 ba · 650 sqft
• 4090 dancing cloud court 252, Destin 32541 $240,000 · 2 bd · 2 ba · 1,013 sqft
• 108 bismark boulevard 45, Destin 32541 $391,405 · 3 bd · 2 ba · 1,459 sqft
• 108 bismark boulevard 46, Destin 32541 $391,405 · 3 bd · 2 ba · 1,459 sqft
• 108 bismark boulevard 43, Destin 32541 $391,405 · 3 bd · 2 ba · 1,459 sqft
• 3762 misty way, Destin 32541 $394,900 · 3 bd · 3 ba · 2,147 sqft
• 4010 dancing cloud court 400, Destin 32540 $265,000 · 3 bd · 2 ba · 1,254 sqft
• 4000 gulf terrace drive 166, Destin 32541 $309,000 · 2 bd · 2 ba · 982 sqft
• 4000 gulf terrace drive 134, Destin 32541 $248,000 · 1 bd · 1 ba · 738 sqft
• 280 twin lakes lane, Destin 32541 $399,000 · 3 bd · 2 ba · 2,256 sqft
• 11 court drive 11, Destin 32541 $285,000 · 3 bd · 3 ba · 1,352 sqft
• 4203 indian bayou trail 11014, Destin 32541 $329,900 · 2 bd · 2 ba · 970 sqft
• 4507 furling lane ste 310, Destin 32541 $259,000 · 3 bd · 3 ba · 1,801 sqft
• 501 gulf shore drive unit 9, Destin 32541 $372,500 · 2 bd · 3 ba · 1,501 sqft
• 4070 dancing cloud court unit 171, Destin 32541 $172,500 · 1 bd · 1 ba · 734 sqft
• 4000 gulf terrace drive 228, Destin 32541 $265,000 · 2 bd · 2 ba · 738 sqft
• 10 harbor boulevard e1005e, Destin 32541 $79,900 · 3 bd · 3 ba · 1,675 sqft
• 3191 scenic highway 98 unit 207, Destin 32541 $359,000 · 1 bd · 1 ba · 612 sqft
• 4000 gulf terrace drive 293, Destin 32541 $240,000 · 1 bd · 1 ba · 900 sqft
• 3871 indian trail unit 9-d, Destin 32541 $314,900 · 2 bd · 2 ba · 1,300 sqft
• 3755 scenic highway 98 801, Destin 32541 $375,000 · 2 bd · 2 ba · 1,095 sqft
• 4000 gulf terrace drive 210, Destin 32541 $229,900 · 2 bd · 1 ba · 982 sqft
• 235 pelican place unit 20, Destin 32541 $385,000 · 2 bd · 3 ba · 1,465 sqft